RESUME: Las fuerzas del Inframundo han comenzado a invadir la Tierra, y mientras la Corporación Aerospacial de la Unión lucha por defenderla, ponte en la piel del Slayer y enfrenta a nuevos enemigos infernales los cuales no temen a nada, salvo a ti . Algún tiempo después de los eventos en Marte , la Tierra ha sido invadida por fuerzas demoníacas , acabando con el 60% de la población del planeta, bajo la ahora corrupta Union Aerospace Corporation (UAC). Lo que queda de la humanidad ha huido de la Tierra o se ha unido a la Coalición de Respuesta Blindada, un movimiento de resistencia formado para detener la invasión, que se ha ocultado después de sufrir grandes pérdidas. El Doom Slayer, que previamente había sido traicionado y teletransportado por el Dr. Samuel Hayden, regresa con una fortaleza satélite controlada por la IA.VEGA para sofocar la invasión demoníaca matando a los Hell Priests: Deags Nilox, Ranak y Grav. Los sacerdotes sirven a un ser angelical conocido como Khan Maykr que busca sacrificar a la humanidad por la supervivencia de su propia raza. El Asesino se teletransporta a una ciudad destruida y mata a Deag Nilox, pero el Khan Maykr transporta a los dos sacerdotes restantes a lugares desconocidos, lo que obliga al Asesino a seguir buscando. Después de recuperar un localizador celestial del mundo Centinela de Exultia, el Asesino viaja al Infierno para recuperar una fuente de poder de un Centinela exiliado conocido como el Traidor, quien le da la fuente de poder y una daga especial, pero no sin antes advertirle que salvar a su gente solo empeorará su carga. VEGA dirige al Asesino a la ciudadela de Deag Ranak en el Ártico , donde el Asesino lo mata después de sacar a sus Doom Hunters. En respuesta, Khan Maykr traslada a Deag Grav a un lugar oculto y acelera la invasión de la Tierra. Sin pistas sobre cómo encontrar al último Sacerdote del Infierno, VEGA sugiere encontrar al Dr. Hayden, quien conoce su ubicación. El Asesino va a un complejo de ARC donde recupera el chasis del robot dañado de Hayden y el Crisol demoníaco. Al cargar la mente de Hayden en la fortaleza, revela que Deag Grav se esconde en Sentinel Prime, la única forma de llegar allí es un portal ubicado en la ciudad perdida de Hebeth en el centro de Marte. El Asesino viaja a una instalación en Fobos donde usa el BFG 10000 para disparar un agujero en la superficie de Marte, luego llegar a Hebeth. Después de llegar a Sentinel Prime, los flashbacks revelan que Slayer es Doomguy . Encontrado gravemente herido por Sentinels en algún momento después de Doom 64, Doomguy fue llevado ante los Deags y se vio obligado a luchar en una arena de gladiadores. Impresionados por la crueldad de Doomguy en la batalla, los Deags lo incorporaron a los Sentinels, mientras Khan Maykr indagaba sobre el conocimiento de Doomguy sobre los demonios. En el presente, el Asesino encuentra a Deag Grav en la arena, vence a su guardián, el Gladiador, y lo mata, pero es excomulgado de los Centinelas por asesinar a Deag Grav en terreno sagrado y regresa a la fortaleza...
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